Наконец, в июле 1935 г. ведомство Гувера было преобразовано в Федеральное бюро расследований (ФБР), а Гувер стал его первым директором.
Хотя все эти годы основное внимание ФБР уделялось борьбе с преступностью, Гувер, будучи убеждённым антикоммунистом, ни на минуту не забывал, что главными врагами Соединённых Штатов являются не гангстеры и мафиози, а большевики и прочие инакомыслящие. В этом он нашёл поддержку и понимание президента Франклина Рузвельта. 25 августа 1936 г. Рузвельт поручил Гуверу начать широкое негласное наблюдение за деятельностью оппозиционных политических партий и групп, как левых, так и правых. При этом была сделана оговорка, что полученные таким образом материалы не могут служить основанием для судебных преследований и выступать в качестве доказательств.
В июне 1939 г. Рузвельт, опять же тайно, распорядился о том, чтобы все государственные структуры доносили в ФБР обо всех фактах, «непосредственно или косвенно относящихся к шпионажу, контршпионажу и саботажу». Тем самым, с 1939 г. ФБР становится главным органом контрразведки США.
В сентябре 1939 г. в составе ФБР было воссоздано Управление общих расследований с целью «расследования деятельности групп и граждан, вовлечённых в подрывную, шпионскую и любую другую деятельность, которая создаёт угрозу национальной безопасности США».
В 1934 г. Конгресс запретил телефонное прослушивание (Закон о средствах связи). Тем не менее ФБР с санкции Министерства юстиции продолжало этим заниматься. Руководство Министерства трактовало закон как запрет не на само прослушивание, а лишь на разглашение информации, полученной таким способом. А в мае 1940 г. Рузвельт издал секретную директиву, разрешавшую прослушивать телефоны людей, подозреваемых в подрывной антигосударственной деятельности.
В июне 1940 г. сотрудники ФБР тайно проникли в нью-йоркский офис Американского молодёжного конгресса и сняли фотокопии с некоторых документы, среди которых были письма от Элеоноры Рузвельт, жены президента. Санкционировал шеф ФБР «негласные обыски» и в помещениях чёрных общин Соединённых Штатов, объясняя это своей озабоченностью по поводу «брожения среди негров».
Таким образом, мы наблюдаем парадоксальную закономерность: разгул политических репрессий со стороны Бюро расследований приходится на президентство либерала Вудро Вильсона, затем эта деятельность прекращается при консервативном президенте Кэлвине Кулидже и вновь расцветает при либерале Франклине Рузвельте.
После начала Второй мировой войны Гувер отдал распоряжение своим подчинённым подготовить справки на всех лиц, замеченных «в симпатиях к Германии, Италии и коммунизму». Фамилии этих людей заносились в особый список, по которому планировалось провести аресты в случае вступления Соединённых Штатов в войну. Гувер также санкционировал негласные обыски в помещениях дипломатических представительств иностранных держав с целью получения секретной информации.
В июне 1940 г. в составе ФБР создаётся Служба специальной разведки, перед которой была поставлена задача препятствовать внедрению нацистских тайных агентов и шпионов в страны Латинской Америки. Таким образом, полномочия ФБР как контрразведывательной организации впервые распространились за пределы Соединённых Штатов.
7 декабря 1941 г. после неожиданного удара японской авиации по Пёрл-Харбору Соединённые Штаты вынуждены были вступить во Вторую мировую войну. На следующий же день ФБР начало аресты по своим заранее подготовленным спискам. К 10 декабря было задержано 2342 человека из числа граждан Японии, Германии и Италии. Впрочем, когда 19 февраля 1942 г. президент Рузвельт подписал чрезвычайный указ № 9066 о выселении из западных штатов всех без исключения лиц японской национальности и размещении их в лагерях в центральной части страны (согласно этому указу было интернировано около 120 тысяч человек, из которых две трети являлись американскими гражданами), выполнение этой миссии было возложено на военных. Таким образом, ведомство Гувера избежало сомнительной чести организовывать массовые депортации.
Поскольку в военное время роль ФБР как главной контрразведывательной службы существенно выросла, резко возросли и его полномочия, а также численность аппарата. Если в 1940 г. в ФБР работало всего 898 агентов, то к 1943 г. — 4000, а в 1945 году уже 4886 человек, при этом общее число сотрудников достигало 13 тысяч.
Следует сказать, что в отличие от печального опыта предыдущей войны, в ходе Второй мировой ФБР действовало весьма успешно. За все эти годы ни немцам, ни японцам так и не удалось создать на территории Соединённых Штатов постоянно действующую агентурную сеть. Эффективно действовала и работавшая в Латинской Америке Служба специальной разведки ФБР, в первую очередь благодаря помощи дружественных США латиноамериканских режимов. На момент «расцвета» эта служба насчитывала 360 сотрудников, многие из которых работали в американских дипломатических миссиях «легальными резидентами» в качестве атташе. Собранная ими информация позволила арестовать 389 шпионов, 30 диверсантов и 281 нацистского агитатора.
После окончания Второй мировой войны СССР из недавнего союзника Соединённых Штатов быстро превращается в их главного противника. В США раскручивается антикоммунистическая истерия. Наконец-то наступил «звёздный час» Гувера. В 1947 г. президент Трумэн возложил на ФБР задачи по определению благонадёжности государственных служащих и кандидатов на замещение государственных постов и должностей. В 1948 г. Министерство юстиции поручило ФБР арестовать 145 деятелей Компартии США и возбудить против них уголовные дела в соответствии с «законом Смита», запрещающим призывы к насильственному свержению существующего государственного строя. 109 человек были затем осуждены, и на большинстве процессов ключевыми свидетелями со стороны обвинения выступали информаторы ФБР, внедрённые в своё время в Коммунистическую партию.
Борясь с врагами «американского образа жизни», ведомство Гувера на протяжении 1940-х — 1960-х гг. регулярно само нарушало американские законы, проводя «негласные обыски», осуществляя незаконное прослушивание телефонных переговоров, перехват корреспонденции и организуя разного рода провокации.
Особенно широкий размах эта деятельность получила после того, как в 1956 г. Гувер запустил в действие глобальную программу «Коинтелпро» («Контрразведывательная программа»). Первоначально она была направлена против Коммунистической партии США. Вскоре, однако, операция «Коинтелпро» вышла за рамки внедрения тайных агентов ФБР в Коммунистическую партию. Гувер санкционировал установление слежки за всеми организациями, деятельность которых, по его мнению, шла вразрез с политикой американского правительства.
Как известно, в представлении черносотенной общественности дореволюционной России образ «внутреннего врага» состоял из трёх частей: жиды, социалисты и студенты. Неизвестно, был ли знаком Гувер с новейшей русской историей, однако он полностью отработал этот список, организовав негласные обыски в вашингтонском офисе Еврейского культурного общества, в помещении Социалистической рабочей партии и офисе ассоциации «Студенты за демократическое общество». Кроме того, тайным визитам гостей в штатском подверглись в разное время Ку-клукс-клан, негритянские и пуэрториканские националистические организации, религиозная община «Свидетели Иеговы» (её члены уклонялись от воинского призыва и отказывались отдавать честь американскому государственному флагу), пацифистское объединение «Духовенство и миряне, озабоченные судьбой Вьетнама», Американский совет христианских деятелей, Ассоциации китайских прачек — и это только малая часть списка. В меморандуме ФБР, переданном в январе 1976 г. в сенатскую комиссию Черча, признаётся «по меньшей мере» 238 незаконных проникновений против 15 организаций за период с 1942 по 1968 г.
Официально практика незаконных обысков была запрещена самим Гувером в 1966 г., но в действительности они по-прежнему продолжались. В период действия «Коинтелпро» с 1956 по 1971 г. ежегодно осуществлялось около ста тайных операций. С 1955 по 1975 год ФБР расследовало 740 000 дел, связанных с подрывной деятельностью. К 1975 г. в картотеке Бюро скопилось 6,5 миллионов досье на «внутренних врагов».
К началу 1971 г. в рамках «Коинтелпро» велось пять проектов: «Новые левые», «Чёрные националисты», «Белые группы ненависти», «Шпионаж» и «Компартия США».
Как это нередко бывает, событие, повлёкшее за собой конец всей этой плодотворной деятельности, было, в общем-то, случайным. 8 марта 1971 г. группа неизвестных, назвавшая себя «Комиссией граждан по расследованию деятельности ФБР», проникла в помещение отделения ФБР в городе Медиа (пригород