Самолеты готовятся к поступлению в ВВС. Первые две серийные машины поступили в Прилуки в 184-й Гвардейский ТБАП 17 апреля 1987 года, один из них пилотировал заместитель командующего 37-й ВА генерал-лейтенант Л.В. Козлов. Впервые по приказу министра обороны столь сложный самолет передавался в строевую часть в опытную эксплуатацию, не закончив госиспытаний. Но затягивать время было недопустимо, в США полным ходом шло производство и поступление с 1985 года в строевые части модернизированного самолета В-1 В. Следует отметить, что после проведения испытаний первых В- 1А американцы притормозили программу дальнейшего производства и развертывания В-1, пытаясь разобраться нужен ли им и в каком качестве этот весьма дорогостоящий самолет. Получение информации о работах в СССР по аналогичному носителю в какой-то степени подтолкнуло США к продолжению работ по программе В-1. В-1 А модернизировали, проведя большую работу по снижению характеристик заметности (ЭПР и ИК сигнатуры), установив новые, более экономичные двигатели, обновив оборудование и состав вооружения. При этом взлетная масса модернизированного самолета В-1 В, по сравнению с В-1 А, значительно возросла. Вернувшись к вопросам боевого применения самолетов подобного класса, американцы решили удовлетвориться значением максимальной скорости на большой высоте 1328 км/ч и у земли 1160 км/ч, максимальная дальность 12000 км без дозаправки вполне соответствовала требованиям к многофункциональной авиационной ударной системе, основным назначением которой становилось не нанесение ядерных ударов в глобальной ядерной войне, а участие в локальных или ограниченных конфликтах различной степени интенсивности в условиях наличия у противника мощных систем ПВО. Всего до конца 80-х годов ВВС США получило от промышленности около 100 машин В-1В, которые до настоящего времени вместе с В-52 и небольшим количеством В-2 составляют костяк авиационных стратегических сил США. Советская программа производства Ту-160 также предусматривала выпуск порядка сотни машин, однако уменьшение ассигнований на оборону во второй половине 80-х годов, а затем и развал СССР и вступление СССР, затем и новой России в полосу жесточайшего экономического и политического кризиса, привели к свертыванию программ производства и полномасштабного развертывания данной стратегической системы вооружения. К началу 90-х годов КАПО построило 34 самолета Ту-160, включая планера для ресурсных и прочностных испытаний. 19 самолетов Ту-160 поступили в две эскадрильи 184-го ГвТБАП, базировавшегося в Прилуках на Украине. Одну машину потеряли в авиационной аварии весной 1987 года, несколько самолетов, в том числе и первые опытные, использовались ОКБ для работ по различным программам совершенствования Ту-160.
К моменту прибытия самолетов в 184-й ГвТБАП его летный состав уже прошел теоретическую подготовку в Казани и в Самаре, летал на Ту-22МЗ, которые незадолго до этого, с целью освоения летчиками тяжелых самолетов с крылом изменяемой стреловидности получил и освоил полк. В первую очередь Б.И. Веремей и заводские летчи- ки-испытатели из Казани готовили летчиков- инструкторов для 37-й ВА, куда входил полк. С помощью инструкторского состава проходила программа вывозных полетов для строевых летчиков. В течение восьми месяцев первая эскадрилья в Прилуках была полностью подготовлена к полетам на Ту-160. Полк в напряженном режиме осваивал новые машины, налет на одну Машину в год составлял до 100 часов, летали по 6, 10 и 12-часовым маршрутам. По отзывам летчиков, до этого летавших и на Ту- 16, и на Ту-22МЗ, лучше машины не было. Эргономику кабины хвалили все. Пожалуй, единственным объектом критики со стороны летных экипажей стали 'истребительные' кресла К-36ДМ, малоприспособленные для многочасовых полетов, положение исправилось с внедрением подушки с пульсирующим воздухом для массажа. Такой сложнейший авиационный комплекс, как Ту-160, потребовал совершенно иного подхода к переучиванию технического состава. Достаточно сказать, что в первое время подготовка в 184-м ГвТБАП занимала до трех суток, в дальнейшем за счет усилий личного состава, огромной работы ОКБ и его подразделения эксплуатации по улучшению эксплуатационной технологичности самолета и комплекса это время было приведено в нормальные пределы. Много хлопот в эксплуатации доставляли новейшие радиоэлектронные системы, в частности, бортовой комплекс обороны, 80% агрегатов которого размещались в хвостовой части фюзеляжа, в зоне повышенных вибраций при работающих двигателях. Часто разрушались створки сопел НК- 32. Все эти и другие 'детские болезни', присущие начальному циклу освоения любого самолета, находились в поле зрения авиапромышленности. В Прилуках постоянно находилось до 300 представителей промышленности, все недо- стаки оперативно устранялись на строевых машинах и в серии. Напряженная работа летного и технического состава ВВС, промышленности вскоре была вознаграждена. Постепенно Ту-160 становились боевыми единицами. Уже в августе 1987 года экипаж генерала Л.В. Козлова и командира 184-го ГвТБАП В.Гребенникова совершили первый полет на имитацию боевого применения. Пуск ракеты типа Х-55 прошел на 'отлично'. Вскоре начались полеты самолетов полка за пределы СССР. Самолеты ходили за 'угол', в Атлантику, покрывая огромные расстояния, выходя в расчетные точки пуска крылатых ракет по территории США и Канады. На их перехват по маршруту поднимались истребители-перехватчики стран НАТО. В западной печати появились фотографии нового советского самолета, а в 1988 году с ним мог близко ознакомиться министр обороны США Фрэнк Карлуччи на показе в Кубинке.
Высокие летные характеристики Ту-160 подтверждены рядом мировых рекордов. В октябре 1989 года и в мае 1990 года экипажи ВВС выполнили несколько полетов на установление мировых рекордов скорости и высоты полета. Всего экипажи ВВС на Ту-160 сумели установить 44 мировых рекорда.
Помимо упоминавшегося выше постановщика Ту-160ПП, ОКБ в 80-е годы проводило исследования по дальнейшему развитию комплекса Ту-160. На этапах предварительной проработки находилось несколько проектов дальнейшего развития самолета. Предполагался переход на более экономичные двигатели НК-74, оснащение высокоточным оружием, новейшим оборудованием и т.д. Сущестовал проект Ту-160В с силовой установкой, работающей на жидком водороде. От Ту-160 самолет Ту- 160В отличался, помимо силовой установки, размерами фюзеляжа, рассчитанного на размещение баков с жидким водородом.
В рамках конверсионной программы ОКБ совместно с МКБ 'Радуга' и другими предприятиями ВПК подготовило проект авиационно-космического комплекса 'Бурлак' – экономичного и экологически чистого средства запуска на околоземные орбиты сравнительно небольших искусственных спутников Земли. Согласно проекта, в состав комплекса должны входить: самолет-носитель Ту-160СК, ракета-носитель 'Бурлак' и комплекс средств наземного обслуживания и обработки информации. Ту-160СК является модификацией серийного Ту-160, с подвешенной ракетой 'Бурлак' имеет дальность полета до 11000 км. Как и базовый Ту-160, он оборудован системой дозаправки топливом в полете, что обеспечивает пуск ракеты практически в любом районе земного шара. Двухступенчатая ракета 'Бурлак' оснащена ЖРД, работающим на нетоксичных компонентах топлива. Система позволяет выводить полезные нагрузки на круговые орбиты на высоты от 200 до 1000 км. При этом масса полезной нагрузки, в случае вывода на полярные орбиты – 800-600 кг и при выводе на экваториальные орбиты – 1100-840 кг. Вывод одного килограмма полезной нагрузки на орбиту находится в пределах 6000-8000 американских долларов, что приблизительно в 2-2,5 раза ниже, чем у аналогичных по грузоподъемности ракет с вертикальным наземным стартом.