в 1979 году – годичные курсы переподготовки в московской Высшей школе КГБ им. Дзержинского в Москве в Варсонофьевском переулке, в 1985 г. – одногодичный факультет Краснознаменного института им. Ю.В. Андропова (бывшая «101-я школа», ныне – Академия внешней разведки).
После окончания Ленинградского университета в 1975 году был по распределению направлен в КГБ СССР.
В 1975 году около 5 месяцев работал в секретариате Ленинградского управления КГБ, в системе Второго главного управления (контрразведка).
С февраля по июль 1976 г. учился на курсах переподготовки оперативного состава в «401-й школе» в пригороде Ленинграда Охте, в которой готовили сотрудников наружного наблюдения. После этого полгода, до начала 1977 г., работал в Ленинградском УКГБ, по собственным словам, в «контрразведывательном подразделении… занимался иностранным элементом…» (От первого лица // КоммерсантЪ. 2000. 10 марта. С. 47), а по воспоминаниям сослуживцев – в «пятой службе» (борьба с «идеологическими диверсиями»).
Во время работы в «пятерке» обратил на себя «внимание сотрудников внешней разведки», после чего был переведен в систему Первого Главного управления (ПГУ, внешняя разведка) и направлен на годичные курсы переподготовки в Москву. По возвращении в Ленинград четыре с половиной года (1979–1983) служил в первом отделе (внешняя разведка) Ленинградского УКГБ.
В 1984 году, получив звание майора, был направлен в московский Краснознаменный институт (КИ) имени Ю.А. Андропова, где учился с июля 1984 по июль 1985 г. под псевдонимом «Платов» (на одногодичном факультете – «объект „Юрмала“» в Подмосковье в Звенигородском районе). В институте специализировался на германоязычных странах (Австрия, Швейцария, ФРГ, ГДР – 4-й отдел ПГУ КГБ СССР), был старшиной отделения.
По окончании института КГБ был в августе 1985 года командирован в представительство КГБ в ГДР, где до начала 1990 г. работал в Дрездене.
На январь 1990 года – старший помощник начальника третьего линейного отдела от управления «С» (нелегальная разведка); по партийной линии – секретарь парторганизации Дрезденской группы Представительства КГБ в ГДР и член парткома Представительства.
По возвращении из ГДР получил в феврале 1990 г. должность помощника проректора ЛГУ по международным вопросам, на которой оставался до своего назначения председателем Комитета по внешним связям (КВС) петербургской мэрии летом 1991 г.
В 1990 году вместе с проректором ЛГУ по международным вопросам Юрием Молчановым участвовал в организации совместного предприятия ЛГУ и компании Procter & Gamble (P&G). Через проректора Ю. Молчанова возобновил знакомство с А. Собчаком.
Став в мае 1990 года председателем Ленинградского городского Совета, А. Собчак взял В. Путина к себе на должность советника по международным вопросам, а после своего избрания (12 июня 1991 г.) мэром Санкт-Петербурга одним из первых своих распоряжений назначил 28 июня В. Путина председателем Комитета по внешним связям (КВС) Санкт-Петербургского городского правительства.
После ликвидации ГКЧП В. Путин подписал заявление об отставке из органов и в начале 1992 года был переведен в действующий резерв КГБ в звании подполковника запаса.
В конце 1991 – начале 1992 г. В. Путин выступил инициатором продовольственного снабжения Санкт-Петербурга из-за границы в обмен на экспорт. 4 декабря 1991 г. он подписал письмо с таким предложением в Комитет по внешним экономическим связям (КВЭС) Министерства экономики: поскольку «единственным источником поступления продуктов в регион с января по февраль 1992 года может стать их импорт в обмен на экспорт», В. Путин просил предоставить петербургской мэрии квоту в размере «124 миллиона долларов на экспорт сырья (леса, нефтепродуктов, лома цветных металлов, а также 14 тонн редкоземельных металлов – тантал, ниобий, гадолиний, церий, цирконий, иттрий, скандий, иттербий), а возглавляемому им КВС – право на распределение квот и выдачу лицензий». 25 марта 1992 г. Минэкономразвития предоставило КВС Санкт-Петербурга право подписывать экспортные лицензии. Однако некоторые лицензии и контракты Путин и его заместитель Александр Аникин подписали еще до получения официального разрешения.
Как пишет В. Прибыловский («Кооператив „Озеро“»), 10 января 1992 г. по решению 13-й сессии Петросовета была создана специальная депутатская Рабочая группа по расследованию деятельности КВС во главе с Мариной Салье (председателем комитета Петросовета по продовольствию) и Юрием Гладковым.
М. Салье вспоминает, что сырье, в т. ч. содержащее редкоземельные элементы, продавалось с разрешения КВС за границу «по демпинговым ценам, на порядок ниже рыночных».
Рабочая группа М. Салье рекомендовала мэру отстранить В. Путина от занимаемой должности и передала материалы своего расследования в городскую прокуратуру и в Контрольное управление Администрации президента.
Прокуратура криминала в деятельности В. Путина не усмотрела, хотя прокурор города Владимир Еременко и направил А. Собчаку представление о «некорректно составленных договорах КВС и неверном оформлении некоторых лицензий». Председатель КВЭС П. Авен также не стал опротестовывать лицензии, выданные петербургским КВС. Тем не менее заместитель В. Путина А. Аникин был вынужден оставить свой пост, а часть заключенных под эгидой В. Путина сделок была расторгнута.
В качестве председателя КВС В. Путин лично курировал создание в 1992 году Петербургской валютной биржи, подписание в 1992 году договора о консультировании мэрии крупной международной аудиторской фирмой KPMG, инвестиционного проекта по организацию производства в Санкт-Петербурге «Кока-колы».
Способствовал приходу в город ряда немецких компаний – в частности, при его содействии был открыт BNP-Drezdner Bank (Rossija) – один из первых