Генерального штаба, с мая 1918 года в Красной Армии. С 22 мая был помощником начальника Оперативного управления штаба Высшего военного совета. С 7 сентября до конца октября 1918 года — начальник разведотдела Штаба РВСР. С 30 сентября — в Военном отделе Высшей военной инспекции РККА. С 4 марта 1919 года — первый помощник начальника штаба Наркомвоенмора Украинской ССР. С 15 августа 1919 года — начальник Разведывательного отделения, а с 12 октября — начальник Оперативного управления Полевого штаба Реввоенсовета Республики.
Принимал участие в разработке плана по разгрому деникинских войск в октябре 1919 года. Один из авторов планов кампаний 1920 года на Юго-Западном, Западном фронтах и в Крыму.
Во время Гражданской войны Шапошников разрабатывал большинство основных директив, приказов, распоряжений фронтам и армиям. В 1921 году был награжден орденом Красного Знамени.
После окончания Гражданской войны занимал различные штабные должности, командовал округами.
7 мая 1940 года Шапошникову было присвоено звание Маршала Советского Союза. В августе 1940 года по состоянию здоровья был освобожден от должности начальника Генштаба и назначен заместителем наркома обороны СССР по сооружению укрепленных районов.
В начале Великой Отечественной войны с 23 июня по 16 июля в Совете по эвакуации при СНК СССР. С 10 июля — член Ставки ВГК. С 21 по 30 июля 1941 года — начальник штаба главкома Западного направления. С 29 июля вновь назначен начальником Генштаба РККА. При его непосредственном участии были разработаны предложения по подготовке и ведению контрнаступления Красной Армии зимой 1941/1942 года. Был снят с поста начальника Генштаба РККА 11 мая 1942 года после разгрома Крымского фронта под Керчью, на этой должности его сменил A. M. Василевский.
С мая 1942 по июнь 1943 года — заместитель наркома обороны СССР. В июне 1943 года назначен начальником Военной академии Генерального штаба. Умер от тяжелой болезни, не дожив 44 дня до Победы.
