Механизм поворота главной башни — червячного типа с электрическим трёхскоростным и ручным приводами. Поворот на 360 град. происходит на 1-й скорости — за 16 с, на 2-й — за 9,3 с, на 3-й — за 7,4 с. Под всеми люками малых и средних башен установлены кнопки блокирующего устройства. При открывании люка на специальном пульте наводчика в главной башне гаснет лампочка, что сигнализирует о воспрещении её поворота (дабы не покалечить членов экипажа, вылезающих из других башен).
Главная башня оснащена подвесным полом, прикреплённым четырьмя кронштейнами к погону. Под сиденьями командира и наводчика располагаются боеукладки барабанного типа, на шесть снарядов каждая. Между сиденьями размещена стойка с 12 гнёздами для снарядов и шести пулемётных дисков. Откидные сиденья радиста (для походного и боевого положения) и моториста закреплены на задних кронштейнах подвесного пола. На стенке ниши башни размещена радиостанция.
Полная масса башни с оборудованием и вооружением составляет 1870 кг.
Средние башни по конструкции такие же, как и башни лёгкого танка БТ-5, за исключением отсутствующей кормовой ниши. В крыше башни имеется прямоугольный люк, закрытый двумя откидными крышками, и круглое отверстие для перископического прицела. В правой стенке башни — круглое отверстие для стрельбы из личного оружия, а выше его — смотровая щель с триплексом. В лобовом листе корпуса прорезана прямоугольная амбразура для спаренной установки пушки и пулемёта.
В башне находятся подвесные сиденья двух членов экипажа — наводчика и заряжающего, а кроме того — боеукладки пушечных выстрелов и пулемётных магазинов, ящики для запасных стёкол триплекс и распределительный щиток. Башня оборудована ручным поворотным механизмом.
Полная масса башни — 630 кг.
Малые башни конструктивно идентичны малым башням среднего танка Т-28.
В крыше башни имеется люк с откидной крышкой, а в боковых стенках — смотровые щели и отверстия для стрельбы из револьвера.
Под малой башней на днище танка установлено регулируемое по высоте сиденье, стеллажи для пулемётных магазинов и запасной пулемёт, уложенный в специальном ящике. Поворот башни осуществлялся при помощи ручного поворотного механизма.
Полная масса башни — 366 кг.
Вооружение Т-35 предназначалось для решения следующих задач: поддержки пехоты и уничтожения полевых фортификационных сооружений (76-мм пушка и пулемёты) и борьбы с бронеобъектами (45-мм орудия).
Первоначально в головной башне Т-35 устанавливалась 76-мм пушка КТ («Кировская танковая») образца 1927/32 гг., в которой использовалась качающаяся часть полевой полковой пушки образца 1927 г. КТ имела укороченную длину отката с 1000 до 560 мм, что достигалось поднятием давления в накатнике и тормозе отката. В 1935 г. были усилены салазки путём утолщения их стенок с 3,6 до 8 мм. Это было вызвано тем, что старые салазки гнулись при движении танков по пересечённой местности.
Сначала 1936 года 76-мм пушки Т-35 были полностью унифицированы с пушками КТ-28 средних танков Т-28. Количество жидкости в накатнике увеличили с 3,6 до 4,8 л, что уменьшило откат до 500 мм. Ввели новый подъёмный механизм, ножной спуск и новые прицельные приспособления.
Пушка установлена в маске и снабжена телескопическим и перископическим прицелами ТОП образца 1930 г. и ПТ-1 образца 1932 г.; телескопический расположен слева от пушки, перископический — на крыше башни с левой стороны и соединён с пушкой так называемым «приводом к перископу». Кроме этих прицелов, в крыше башни с правой стороны, симметрично с перископическим прицелом, расположена командирская панорама ПТК.